Die junge Corto ist die beste Drohnen-Pilotin ihrer Heimatinsel Nuii. Um ihre Heimat vor dem steigenden Meeresspiegel zu retten, nimmt sie mit ihren Freunden Enki und Mouse an einem Drohnenwettkampf teil: dem Whale Cup.

Als Corto mit ihrem Team einen neuen Energie-Kristall für Whale besorgen soll, gelangen sie ins Innere einer Titan-Krabbe - einer riesigen Maschine aus dem antiken Krieg zwischen den Terras und den Aquas. Dort treffen sie auf den alten Jeroboam, der sich als einer der wenigen überlebenden Aquas herausstellt. Doch das bleibt nicht die einzige Überraschung: Jeroboam behauptet, dass auch Oro ein Aqua ist, und ist auch bereit, dies zu beweisen.

Die junge Corto ist die beste Drohnen-Pilotin ihrer Heimatinsel Nuii. Um ihre Heimat vor dem steigenden Meeresspiegel zu retten, nimmt sie zusammen mit ihren Freunden Enki und Mouse an einem Drohnenwettkampf teil: dem Whale Cup. Der Sieger erhält Zugang zur sauberen Umwelttechnologie des Veranstalters Wyatt Whale, die auf den Einsatz mysteriöser Wesen - den Genies - beruht. Doch acht weitere Teams mit den besten Piloten aus ganz Terraqua kämpfen um den Cup und um Wyatt Whales Geheimnis.